Del cerebro paterno

17/12/2016 3 comentarios
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Este post es un resumen y adaptación de la clase "Comportamiento paternal" que impartí el curso 2015/2016 en el Máster de Investigación en Cerebro y Conducta de la Universitat Jaume I de Castelló, y una continuación de la entrada "Del cerebro materno" publicada anteriormente.

El comportamiento paternal es común en muchas especies de peces, anfibios y aves. Es famoso, por ejemplo, el caso del caballito de mar, especie en la que es el macho, y no la hembra, quien "pare" a las crías1.

No obstante, en nosotros los mamíferos, el comportamiento paterno sólo se observa en alrededor del 5-10 % de las especies. Por lo tanto, tal vez lo que debemos buscar no es por qué algunos machos cuidan de sus crías, sino qué mecanismos han operado para inhibir el comportamiento paterno en la mayoría de los mamíferos.

Figura 1. Sistemas de crianza. Dulac et al, 2014 

Una de las hipótesis que se barajan es la baja confianza de muchos mamíferos en la paternidad de las crías, dado que sus sistemas de apareamiento son de tipo promiscuo. No es adaptativo para los machos invertir recursos en las crías si no pueden asegurar que son suyas. De hecho, el comportamiento paternal va estrechamente ligado a la monogamia: entre los mamíferos que presentan este comportamiento, se encuentran, fundamentalmente, los primates y algunas especies de roedores monógamos, como los topillos.

Ya hemos hablado en otra ocasión de que la conducta materna se compone de comportamientos dirigidos a las crías (darles de mamar, limpiarlas) y comportamientos no dirigidos a las crías (construcción y mantenimiento del nido, agresión maternal). En el caso de los padres, podemos encontrar exactamente los mismos elementos. Así, los padres, por una parte, alimentan, transportan y limpian a las crías, y por otra, construyen el nido, protegen a las crías y apoyan a la hembra lactante. Para investigar las bases neurobiológicas del comportamiento paterno lo mejor es utilizar especies que lo presenten de manera natural. Dos de las más estudiadas son los topillos monógamos (Microtus ochrogaster) y los titís (Callithrix jacchus). Trabajé con estos primates durante mi etapa como investigadora en la Universidad de Cambridge. Aunque mi proyecto no implicaba cuestiones sobre comportamiento parental, tuve la oportunidad de observar bien de cerca cómo eran los padres quienes acarreaban a las crías en sus espaldas la mayor parte del tiempo, liberando a las madres de tal tarea.

Figura 2. A la izquierda, una pareja de topillos, muy utilizados para investigar la base neural del comportamiento social, la monogamia y el comportamiento parental. A la derecha, un macho de tití con sus crías. Los titís suelen parir gemelos.

Como vimos en la entrada sobre cerebro materno, la hormona prolactina aumenta durante el embarazo y la lactancia, y además de ser imprescindible para la producción de leche, controla la ingesta de la madre, promocionando la ganancia de peso, y parece que ayuda a "sintonizar" su cerebro, preparándolo para los retos que va a asumir. Pues bien, se ha observado en machos de tití que los niveles circulantes de prolactina también aumentan en los padres de manera significativa, de manera paralela a lo que ocurre en sus parejas, pero sin pasar por el embarazo. Los mecanismos gracias a los cuales ocurre este aumento no se conocen bien. La función de la prolactina en el macho tití se ha relacionado, sobre todo, con el incremento en la ingesta: tanto los machos como las hembras necesitan ganar peso para poder hacerse cargo de las crías.

Figura 3. Los machos de tití asumen la tarea de acarrear a las crías durante la mayor parte del tiempo a partir de la tercera semana de edad, cuando ya no necesitan mamar tan a menudo. Esto libera a la hembra, y permite que pueda quedarse preñada de nuevo antes. Adaptado de Numan & Insel, The Neurobiology of Parental Behaviour. Springer, 2003.

Los circuitos neurales que controlan el comportamiento paterno son los mismos que controlan en comportamiento materno. Estos circuitos pertenecen a una red neural que algunos investigadores denominan "socio-sexual", y contiene nodos tanto en el hipotálamo como en el telencéfalo, y son compartidos por todas las especies de mamíferos. En concreto, una región hipotalámica, denominada área preóptica medial, es imprescindible para que tanto madres como padres expresen comportamiento parental. Lesiones de esta área impiden que tanto padres como madres se hagan cargo de sus hijos. La clave se encuentra en la regulación de estos circuitos de manera específica de especie, por el estado hormonal y también por la experiencia. Así, en especies biparentales como los topillos, estos circuitos se activan de manera espontánea. Estos animales poseen una distribución específica y niveles elevados de péptidos relacionados con el comportamiento social, como la oxitocina y la vasopresina. Sin embargo, sabemos que no son los topillos ni los titís los animales más utilizados en el laboratorio, sino las ratas y los ratones. Estos roedores no suelen cuidar de sus crías en la naturaleza. Así que, ¿podemos utilizarlos en el laboratorio para investigar comportamiento paternal? La respuesta es afirmativa. 

Figura 4. Los machos de ratón vírgenes son infanticidas. En la naturaleza, no conviven con las hembras y por lo tanto suelen matar a las crías que encuentran. Sin embargo, en el laboratorio, gracias a la sensibilización producida por el contacto con la madre y la cría, se inhibe el infanticidio y se promueve el comportamiento parental. Tras el destete, los machos vuelven a ser mayoritariamente infanticidas. Fuente: Dulac et al, 2014.

En 1967, Jay Rosenblatt, pionero en el estudio del comportamiento maternal, demostró que el cuidado de las crías podía inducirse por simple exposición a las mismas durante varios días, tanto en hembras vírgenes como en machos. Poco después, en 1970, Gandelman y colaboradores observaron un hecho curioso: los machos de ratón recogían a las crías, se colocaban sobre el nido y les daban calor sólo cuando las hembras no estaban presentes durante un tiempo relativamente largo. Dicho de otro modo, los machos poseen la capacidad intrínseca de comportarse como padres, sólo necesitan activar su cerebro paterno.

Más recientemente, un equipo de investigadores japoneses ha demostrado que las hembras de ratón "ordenan" a los machos hacerse cargo de sus crías, en concreto mediante vocalizaciones ultrasónicas de 38 kHz. Para este estudio, los investigadores estabularon parejas de ratones y les permitieron criar. Durante el experimento, separaron a las hembras durante 10 minutos en cajas adyacentes, abiertas o cerradas e insonorizadas. Entonces, los investigadores sacaron a las crías del nido y las distribuyeron separadas por toda la caja. Los padres recogieron a las crías y las colocaron en el nido rápidamente sólo cuando las hembras se encontraban en cajas abiertas, de manera que las podían escuchar y oler. Para comprobar si era suficiente una de las dos claves sensoriales, pusieron tapones de cera en los oídos de unos padres, provocaron anosmia a otros mediante un tratamiento del epitelio olfativo, o ambos. Pues bien, sólo cuando los machos no podían ni oler ni escuchar a las madres eran descuidados con sus crías.

En la entrada anterior vimos que el cerebro de la hembra de ratón cambia durante el embarazo. Pues bien, también lo hace el del macho durante la paternidad. Por ejemplo, algunos estudios han demostrado que la interacción con las crías incrementa la neurogénesis en el hipocampo y la zona subventricular de los machos de ratón (también en las hembras que son madres, pero hoy estamos hablando de machos). El hipocampo, como sabemos, participa en la formación de la memoria, y las células que nacen en la zona subventricular migran hacia el bulbo olfativo, de manera que podrían proporcionar el sustrato para el reconocimiento de las crías. Este incremento de la neurogénesis parece dependiente de una hormona que ya hemos nombrado varias veces: la prolactina. En nuestro laboratorio hemos investigado cómo responde el cerebro del macho de ratón a la prolactina. El artículo en el que lo describimos se encuentra en revisión, de manera que espero poder traerlo próximamente a sus pantallas.

En resumen: aunque en algunas especies no se presente el comportamiento paterno de manera espontánea, parece que la mayoría de los padres sí tengan la potencialidad de cuidar de su prole. Sólo necesitan exponerse a ella y no tener a la madre alrededor haciendo todo el trabajo. Veamos si una buena baja por paternidad les activa el área preóptica medial a algunos.

Referencias

  • Dulac C, O'Connell LA, Wu Z. Neural control of maternal and paternal behaviors. Science. 2014 Aug 15;345(6198):765-70.
  • Rosenblatt JS. Nonhormonal basis of maternal behavior in the rat. Science. 1967 Jun 16;156(3781):1512-4.
  • Gandelman R, Paschke RE, Zarrow MX, Denenberg VH. Care of young under communal conditions in the mouse (Mus musculus). Dev Psychobiol. 1970;3(4):245-50.
  • Liu HX, Lopatina O, Higashida C, Fujimoto H, et al . Displays of paternal mouse pup retrieval following communicative interaction with maternal mates. Nat Commun. 2013;4:1346.
  • Mak GK, Weiss S. Paternal recognition of adult offspring mediated by newly generated CNS neurons. Nat Neurosci. 2010 Jun;13(6):753-8.

Notas

1. A este respecto, acaba de publicarse un estudio genómico de esta especie que se centra en sus peculiaridades, y revela que en el saco donde el Hippocampus macho incuba los huevos existe una sobreexpresión una familia génica de metaloproteasas que participa en la eclosión de los embriones. Fuente: The seahorse genome and the evolution of its specialized morphology Qiang Lin, Nature 540, 395–399 (15 December 2016) doi:10.1038/nature20595